Le Musée municipal a été fondé en 1872 par Louis-Alexandre Ducastel, notaire et bienfaiteur de Saint-Germain-en-Laye, qui a légué à la ville sa riche collection d'œuvres d'art. Le musée n'a depuis cessé de s'enrichir grâce aux donations des collectionneurs, amateurs d'art et artistes de Saint-Germain, parmi lesquels le peintre Paul Vera et son frère André, urbaniste et théoricien des jardins, qui ont laissé à la ville de nombreuses œuvres et la totalité du fonds de leur atelier. Trois salles permanentes située dans l'Espace Vera sont consacrées à leur art tandis que la salle des expositions temporaires accueille plusieurs manifestations par an qui permettent de découvrir les fonds du Musée.
Une importante partie des collections du musée est consacrée à Claude Debussy : réunie à partir des donations et legs de la famille et des proches du grand musicien, elle est exposée à la Maison natale Claude-Debussy située au 38 rue au Pain. Le Musée municipal conserve également l'ensemble remarquable de l'Apothicairerie Royale (XVIIe-XVIIIe siècles) provenant de l'Hôpital et remontée à la Villa Eugénie-Desoyer dans le Jardin des Arts (3 rue Henri IV).